Музей существует с 1996 года в доме, где Андрей с матерью и сестрой Мариной жили в годы Великой Отечественной войны в эвакуации. В июне 2007 года в рамках I Международного кинофестиваля имени Андрея Тарковского «Зеркало», посвященного 75-летию со дня рождения Мастера, открылась новая экспозиция, которая воспроизводит быт семьи Тарковских, знакомит с подлинными документами и фотографиями, а также с фотоматериалами, выполненными во время съемок его известных фильмов. В Музейном центре организован кинозал, где можно посмотреть все фильмы, снятые знаменитым кинорежиссером. В музейной библиотеке собраны книги с публикациями стихов отца Андрея - Арсения Тарковского.